Capítulo 3 Qué es un diagrama de Ciclo de Vida

Raymond L. Tremblay

library(Rage)
library(DiagrammeR)

3.1 Introducción

Todas las especies biológicas tienen una historia de vida, del comienzo de la vida hasta su fallecimiento. La supervivencia de la mayoría de las especies de plantas en su hábitat natural requiere que todas las etapas de vida, desde la semilla, las plántulas, los juveniles, los adultos y el esfuerzo reproductivo, sean continuas dentro de la vida natural del organismo de interés. Aunque esos son las etapas más común incluidos en análisis algunas especies pudiese que ya no tenga por ejemplo semillas y se reproduce por clonaje (e.i. guineo Otros ejemplos). Nuestra perspectiva para análisis de conservación y ecológica es evaluar toda la información del ciclo de vida de una especies, comprender las características del ciclo de vida que limitan la supervivencia y la reproducción de una especie en su hábitat natural y identificar cual son las etapas más relevante para impactar el crecimiento poblacional.

La supervivencia de las especies depende de los procesos viables del ciclo de vida que resultan en una población estable o en un aumento en el tamaño de la población. El proceso más apropiado para determinar la persistencia de una población es evaluar todas las etapas críticas de la historia de vida de una especie y utilizar matrices de proyección de población para determinar el potencial del cambio poblacional, si aumenta, disminuya o es estable.

Siempre uno debería comenzar por crear modelos de diagramas de ciclo de vida antes de cualquier estudio. Esto se debería hacer antes de la recolección de datos para visualizar el ciclo de vida hipotético de la especie de interés. La visualización del ciclo de vida es una herramienta muy útil para identificar las etapas críticas de la historia de vida de una especie y para determinar qué factores pudiese influir en el crecimiento y la supervivencia de la población y determinar cual son los datos a recolectar en el campo. Estos diagramas son muy útiles para entender la biología de un organismo y para identificar los posibles factores que influyen en su desarrollo.

Enfatizando lo hipotético versus lo que se puede recolectar en el campo. Un diagrama de ciclo de vida es una representación gráfica de los diferentes estadios que atraviesa un organismo a lo largo de su vida. En este capítulo, veremos cómo se pueden crear diagramas de ciclo de vida en R utilizando la librería Rage.

3.2 Ejemplo de ciclos de vida sencillo

El primer ejemplo comenzamos con un ejemplo de un ciclo de vida sencillo con tres estadios: semillas, plántulas y adultos. Vamos a sumir que es una planta que se reproduce sexualmente, y que las semillas no tienen banco de semilla (latencia de germinación entre periodos). En este caso, las semillas germinan y se convierten en plántulas o se mueren. Las plántulas crecen y se convierten en adultos o se mueren. Los adultos se reproducen y mueren. Por consecuencia el ciclo de vida dura 3 años. El primer año es el año de la semilla, el segundo año es el año de la plántula y el tercer año es el año del adulto y reproducción. Nota que este es un ciclo de vida hipotético y que no todos los organismos tienen un ciclo de vida de 3 años y raramente tan sencillo.

El la matriz de transición de este ciclo de vida es la siguiente: 50% de la semillas germinan y se convierten en plántulas, 40% de las plántulas se convierten en adultos y cada adultos en promedio deja 3.2 semillas. Las lineas verde representan crecimiento y la linea amarilla representan reproducción.

# hidden code to produce figures
matA <- rbind(
  c(0.0, 0.0, 3.2),
  c(0.5, 0.0, 0.0),
  c(0.0, 0.4, 0.0)
)


etapas <- c("semillas", "plantulas", "adultos")
title <- NULL
graph <- expand.grid(to = etapas, from = etapas)
graph$trans <- round(c(matA), 3)
graph <- graph[graph$trans > 0, ]
nodes <- paste(paste0("'", etapas, "'"), collapse = "; ")
graph$min_len <- (as.numeric(graph$to) - as.numeric(graph$from)) * 3
graph$col <- c(
  "PaleGreen4", "PaleGreen4", "Goldenrod1"
)
edges <- paste0("'", graph$from, "'", " -> ", "'", graph$to, "'",
  "[minlen=", graph$min_len,
  ",fontsize=", 10,
  ",color=", graph$col,
  ",xlabel=", paste("\"", graph$trans),
  "\"]\n",
  collapse = ""
)
grViz(
  paste(
    "
digraph {
  {
    graph[overlap=false];
    rank=same;
    node [shape=", "egg", ", fontsize=", 12, "];",
    nodes, "
  }",
    "ordering=out
  x [style=invis]
  x -> {", nodes, "} [style=invis]", edges,
    "labelloc=\"t\";
  label=\"", title, "\"
}"
  )
) 

3.3 Ejemplo de una orquídea hipotética

En el siguiente gráfico se muestra un ciclo de vida hipotética de una orquídea epifita. La orquídea comienza como una semilla que germina sobre un árbol. La plántula crece y se convierte en un juvenil y subsiguientemente en un adulto que florece y produce semillas. En cada uno de las etapas menos de la semilla se puede quedar en la misma etapa de un año a otro (nota la flecha roja). En este caso, la orquídea tiene un ciclo de vida de múltiples años. El primer año es el año de la semilla, el segundo año es el año de la plántula pero esta etapa los individuos pueden quedarse en esta etapa de un año al otro, igual como las etapas de juveniles y adulto. Cuando los individuos se pueden quedar en la misma etapa hay valores mayor de cero en la diagonal. Solamente los adultos pueden reproducir semillas.

Las lineas en verde representa crecimiento, las lineas en rojas representan quedarse en la misma etapa y las lineas en amarillo representan reproducción.

Nota aquí es que si este diagrama representa la recolección de datos en el campo uno debería de recolectar datos de la etapa de semilla, plántula, juvenil y adulto. En nuestra búsqueda de literatura no encontramos ni una publicación que recolectara datos de todas las etapas de vida de una orquídea. En parte por la dificultad de encontrar semillas y plántulas en el campo. Especialmente por la dificultad de encontrar semillas en un árbol por ser tan diminutas y seguir su desarrollo de un año a otro.

# hidden code to produce figures
library(DiagrammeR)
matA <- rbind(
  c(0.0, 0.0, 0.0, 3.2),
  c(0.5, 0.3, 0.0, 0.0),
  c(0.0, 0.4, 0.20, 0.0),
  c(0.0, 0.0, 0.40, 0.80)
)


etapas <- c("semillas", "plantulas", "juvenil", "adultos")
title <- NULL
graph <- expand.grid(to = etapas, from = etapas)
graph$trans <- round(c(matA), 3)
graph <- graph[graph$trans > 0, ]
nodes <- paste(paste0("'", etapas, "'"), collapse = "; ")
graph$min_len <- (as.numeric(graph$to) - as.numeric(graph$from)) * 3
graph$col <- c(
  "PaleGreen4", 
  "red", "PaleGreen4", 
  "red", "PaleGreen4", 
  "Goldenrod1", "red"
)
edges <- paste0("'", graph$from, "'", " -> ", "'", graph$to, "'",
  "[minlen=", graph$min_len,
  ",fontsize=", 10,
  ",color=", graph$col,
  ",xlabel=", paste("\"", graph$trans),
  "\"]\n",
  collapse = ""
)
grViz(
  paste(
    "
digraph {
  {
    graph[overlap=false];
    rank=same;
    node [shape=", "egg", ", fontsize=", 12, "];",
    nodes, "
  }",
    "ordering=out
  x [style=invis]
  x -> {", nodes, "} [style=invis]", edges,
    "labelloc=\"t\";
  label=\"", title, "\"
}"
  )
) 

3.4 Ciclo de vida de orquídea en publicaciones

En la siguiente veremos diferentes ciclos de vida utilizados en varias publicaciones. Demostramos que no hay un ciclo de vida estándar y que cada investigador seleccionó ciclo de vida es único basado en su entendimiento del ciclo de vida de la especies, la capacidad de seguir los individuos de un año a otro y la pregunta de investigación. Los ejemplos representan tanto especies terrestre como epifitas, y la complejidad entre los ciclos de vida hipotéticas y lo que se puede recolectar el el campo.

3.4.1 Especies Epífitas

3.4.1.1 Laelia speciosa

La siguiente información proviene de la tesina de Mariana Hernández-Apolinar (Hernández-Apolinar 1992), yuno de los primeros trabajos de dinamica poblacional en orquídeas epifitas. El tema principal de la tesis fue evaluar el impacto de la recolección de orquídeas en la dinámica poblacional de Laelia speciosa.

El ciclo de vida es representada por 5 etapas. Los datos provienen de la figura 25a de la tesina.

• Semillas
• Plántulas
• 3 etapas de tamaño de planta donde 2 de las etapas son adultos y pueden producir semillas

Nota aquí que se hizo un estimado de la cantidad de semillas producidas y la proporciones de semillas que germinan y se convierten en plántulas el siguiente año.

# hidden code to produce figures
library(DiagrammeR)
matA <- rbind(
  c(0.0,     0.0,  0.00, 52686, 127324),
  c(0.00022, 0.0,  0.00, 0.0,   0.0),
  c(0.0,     0.71, 0.93, 0.0,   0.0),
  c(0.0,     0.0,  0.07, 0.76,   0.0),
  c(0.0,     0.0,  0.00, 0.24,   0.75)
)


etapas <- c("semillas", "plántulas", "adulto 1", "adulto 2", "adulto 3")
title <- NULL
graph <- expand.grid(to = etapas, from = etapas)
graph$trans <- round(c(matA), 5)
graph <- graph[graph$trans > 0, ]
nodes <- paste(paste0("'", etapas, "'"), collapse = "; ")
graph$min_len <- (as.numeric(graph$to) - as.numeric(graph$from)) * 3
graph$col <- c(
  "PaleGreen4", 
  "PaleGreen4", 
  "red", "PaleGreen4", 
  "Goldenrod1", "red", "PaleGreen4",
  "Goldenrod1", "red"
)
edges <- paste0("'", graph$from, "'", " -> ", "'", graph$to, "'",
  "[minlen=", graph$min_len,
  ",fontsize=", 10,
  ",color=", graph$col,
  ",xlabel=", paste("\"", graph$trans),
  "\"]\n",
  collapse = ""
)
grViz(
  paste(
    "
digraph {
  {
    graph[overlap=false];
    rank=same;
    node [shape=", "egg", ", fontsize=", 12, "];",
    nodes, "
  }",
    "ordering=out
  x [style=invis]
  x -> {", nodes, "} [style=invis]", edges,
    "labelloc=\"t\";
  label=\"", title, "\"
}"
  )
) 

3.4.1.2 Telipogon helleri

En el trabajo de (Raventós et al. 2018) se recolectaron datos de la etapa de inmaduros, reproductivo pequeños y reproductivo grandes. El ciclo de vida es representada por 3 etapas. Los datos provienen de la figura 1 de la publicación de (Raventós et al. 2018). En este caso, los autores le interesa el efecto de perturbaciones sobre el crecimiento poblacional evaluando el efecto de perturbaciones con análisis de dinámica transitoria.

Los autores observaron tres tipos de transiciones en la historia de vida de la orquídea Telipogon helleri. Las etapas que pasen una tamaño/etapa pequeña a más grande el próximo año son de color verde, los que se quedan en la misma etapa son de color roja, los individuos que se ponen más pequeños son de color violeta y amarillo es la reproducción de las etapas adultas. Nota que los individuos grandes tienen una mayor contribución (0.5359) a la producción que los individuos adultos pequeños (0.1573).

matA_Th=matrix(c(                  
 0.1548, 0.1573, 0.5309,
 0.2738, 0.4425, 0.1606,
 0.0238, 0.4060, 0.7368), byrow=TRUE,ncol=3)

matA_Th

##        [,1]   [,2]   [,3]
## [1,] 0.1548 0.1573 0.5309
## [2,] 0.2738 0.4425 0.1606
## [3,] 0.0238 0.4060 0.7368

etapas <- c("inmaduros", "reproductivo_pequeños", "reproductivo_grandes")
title <- NULL
graph <- expand.grid(to = etapas, from = etapas)
graph$trans <- round(c(matA_Th), 3)
graph <- graph[graph$trans > 0, ]
nodes <- paste(paste0("'", etapas, "'"), collapse = "; ")
graph$min_len <- (as.numeric(graph$to) - as.numeric(graph$from)) * 3
graph$col <- c(
  "red", "PaleGreen4", "PaleGreen4", 
  "Goldenrod1", "red", "PaleGreen4", 
  "Goldenrod1", "MediumOrchid4", "red" 
)
edges <- paste0("'", graph$from, "'", " -> ", "'", graph$to, "'",
  "[minlen=", graph$min_len,
  ",fontsize=", 10,
  ",color=", graph$col,
  ",xlabel=", paste("\"", graph$trans),
  "\"]\n",
  collapse = ""
)
grViz(
  paste(
    "
digraph {
  {
    graph[overlap=false];
    rank=same;
    node [shape=", "egg", ", fontsize=", 12, "];",
    nodes, "
  }",
    "ordering=out
  x [style=invis]
  x -> {", nodes, "} [style=invis]", edges,
    "labelloc=\"t\";
  label=\"", title, "\"
}"
  )
) 

3.4.2 Especies Terrestres

3.4.2.1 Prasophyllum correctum

Es este trabajo se recolectaron datos de la etapa de plántula, juvenil, adulto y latencia de los individuos. La historia de vida es representada por 4 etapas. Los datos provienen de la figura 4 de la publicación de (Fiona Coates, Lunt, and Tremblay 2006), donde hay un periodo de 3 o más años entre los periodos de régimen de fuegos. Una de la etapas distintivas de esta especie es la latencia, en otra palabra plantas que no emergen de un año a otro. Muchas especies de orquídeas terrestres tienen latencia en las etapas de plántulas, juvenil y adultos . En estas especies la única etapa que podemos estimar la mortandad es después de la latencia. Esto típicamente es un problema de muestreo y no la biología de la especie, ya que frecuentemente las especies muestreadas son en peligro de extinción y no se pueden recolectar datos de todas las etapas de vida para determinar cuando no se ven la planta es viva (debajo el suelo) o muerta. Como son en peligro de extinción no permite y realmente no es ético modificar el hábitat para determinar si la planta esta viva o muerta. En este caso, se hace unos análisis para determinar cual es la probabilidad que un individuo con latencia de múltiples años este vivo.

Las etapas que pasen a latente el próximo año son de color azul, los que se quedan en la misma etapa son de color roja (incluyendo de latente a latente), verde es crecimiento y amarillo es reproducción.

# hidden code to produce figures
library(DiagrammeR)
matA <- rbind(
  c(0.0, 0.0,     0.0125, 0.0),
  c(0.0, 0.2874,  0.375,  0.1364),
  c(0.0, 0.0230,  0.15,   0.0303),
  c(1.000, 0.6897,  0.475,  0.7475)
)


etapas <- c("plántulas", "adultos vegetativos", "adultos reproductivos", "latencia")
title <- NULL
graph <- expand.grid(to = etapas, from = etapas)
graph$trans <- round(c(matA), 4)
graph <- graph[graph$trans > 0, ]
nodes <- paste(paste0("'", etapas, "'"), collapse = "; ")
graph$min_len <- (as.numeric(graph$to) - as.numeric(graph$from)) * 2
graph$col <- c(
  "blue", 
  "red", "PaleGreen4", "blue",
  "Goldenrod1", "PaleGreen4", "red", "blue",
  "PaleGreen4", "PaleGreen4", "red"
)
edges <- paste0("'", graph$from, "'", " -> ", "'", graph$to, "'",
  "[minlen=", graph$min_len,
  ",fontsize=", 10,
  ",color=", graph$col,
  ",xlabel=", paste("\"", graph$trans),
  "\"]\n",
  collapse = ""
)
grViz(
  paste(
    "
digraph {
  {
    graph[overlap=false];
    rank=same;
    node [shape=", "egg", ", fontsize=", 12, "];",
    nodes, "
  }",
    "ordering=out
  x [style=invis]
  x -> {", nodes, "} [style=invis]", edges,
    "labelloc=\"t\";
  label=\"", title, "\"
}"
  )
) 

3.4.2.2 Ophrys sphegodes

En el trabajo de Waite y Hutchings 1991, se recolectaron datos de la etapas vegetativa, plantas con flores y latencia de un año y dos años, por consecuencia la historia de vida es representada por 4 etapas. Los datos provienen de la figura 1 y la tabla 3b (periodo de herbivoría por oveja) de la publicación de (Waite and Hutchings 1991). En este caso, se hace análisis para determinar cual es la probabilidad que un individuo con latencia de múltiples de un o dos años este vivo comparando periodos de herbivoría por ganados versus ovejas.

El objetivo de la publicación era determinar la probabilidad de que un individuo con latencia de múltiples años (uno o dos) este vivo. Por consecuencia no incluye reproducción (nota que no hay linea amarilla). Las etapas que pasen a latente el próximo año son de color azul, los que se quedan en la misma etapa son de color roja, verde es de una etapa no latente.

# hidden code to produce figures
library(DiagrammeR)
G1=matrix(c(0.0080, 0.0184,   0.0149, 0.0148,
            0.0180,  0.4249,  0.1214, 0.1214,
            0.1853,  0.2770,  0,      0,
            0,       0,       0.3050, 0), byrow=TRUE,ncol=4)


etapas <- c("Vegetativa", "Ind. con Flores", "Latencia año 1", "Latencia año 2")
title <- NULL
graph <- expand.grid(to = etapas, from = etapas)
graph$trans <- round(c(G1), 4)
graph <- graph[graph$trans > 0, ]
nodes <- paste(paste0("'", etapas, "'"), collapse = "; ")
graph$min_len <- (as.numeric(graph$to) - as.numeric(graph$from)) * 2
graph$col <- c(
  "red", "PaleGreen4", "blue",
  "PaleGreen4", "red", "blue",
  "PaleGreen4", "PaleGreen4",  "blue",
  "PaleGreen4", "PaleGreen4"
)
edges <- paste0("'", graph$from, "'", " -> ", "'", graph$to, "'",
  "[minlen=", graph$min_len,
  ",fontsize=", 10,
  ",color=", graph$col,
  ",xlabel=", paste("\"", graph$trans),
  "\"]\n",
  collapse = ""
)
grViz(
  paste(
    "
digraph {
  {
    graph[overlap=false];
    rank=same;
    node [shape=", "egg", ", fontsize=", 12, "];",
    nodes, "
  }",
    "ordering=out
  x [style=invis]
  x -> {", nodes, "} [style=invis]", edges,
    "labelloc=\"t\";
  label=\"", title, "\"
}"
  )
) 

3.4.2.3 Cypripedium parviflorum, Epipactus atrorubens y Orchis purpurea

La dimensiones de la matriz y la cantidad de etapas/años incluido en un análisis depende de múltiples factores. Sin duda si son datos del campo el acceso a individuos de las etapas de vida es un factor importante. Revisión de las publicaciones de orquídea se observa análisis con dimensiones de matrices que van de 29 a 3, con un promedio de 5.6 etapas (desv. estandard de 3.2). El trabajo que incluyo el máximo de etapas fue el trabajo de (Shefferson, Warren, and Pulliam 2014) con 29 etapas en Cypripedium parviflorum var. parviflorum. En la especies Epipactus atrorubens se evaluó el costo de estar latente después de diferentes etapas. En este análisis usaron 11 etapas, donde hubiese una probabilidad de latencia después de todas las etapas emergente (Jäkäläniemi et al. 2011). En Orchis purpurea los autores modelaron la especie usando 6 etapas de vida, protocormos, turberculos, plántulas, juveniles (más de un año y menos de 3 hojas), plantas sin flores (más de 3 hojas) y plantas con flores (Jacquemyn, Brys, and Jongejans 2010).

Aquí se visualiza la matriz de Orchis purpurea de la publicación de (Jacquemyn, Brys, and Jongejans 2010). La transiciones a una etapa subsiguiente son en verde, las transiciones a una etapa más pequeña son en violeta y la reproducción en amarillo. En este ciclo de vida las etapas de protocormos, tuberculos, plántulas son de un año cada una. Si estos individuos no crecen a la próxima etapa se asume que fallecieron.

3.4.2.3.1

matA_Os=matrix(c(
0.000, 0.000, 0, 0.00, 0.000, 84.88725,
0.012, 0.000, 0, 0.00, 0.000,  0.00000,
0.000, 0.041, 0, 0.00, 0.000,  0.00000,
0.000, 0.000, 1, 0.75, 0.000,  0.00000,
0.000, 0.000, 0, 0.25, 0.615,  0.62500,
0.000, 0.000, 0, 0.00, 0.385,  0.37500), byrow=TRUE,ncol=6)

matA_Os  

##       [,1]  [,2] [,3] [,4]  [,5]     [,6]
## [1,] 0.000 0.000    0 0.00 0.000 84.88725
## [2,] 0.012 0.000    0 0.00 0.000  0.00000
## [3,] 0.000 0.041    0 0.00 0.000  0.00000
## [4,] 0.000 0.000    1 0.75 0.000  0.00000
## [5,] 0.000 0.000    0 0.25 0.615  0.62500
## [6,] 0.000 0.000    0 0.00 0.385  0.37500

etapas <- c("Protocormos", "tuberculos", "Plantulas", "Juveniles", "Sin Flores", "Con Flores")
title <- NULL
graph <- expand.grid(to = etapas, from = etapas)
graph$trans <- round(c(matA_Os), 3)
graph <- graph[graph$trans > 0, ]
nodes <- paste(paste0("'", etapas, "'"), collapse = "; ")
graph$min_len <- (as.numeric(graph$to) - as.numeric(graph$from)) * 2
graph$col <- c(
   "PaleGreen4",
  "PaleGreen4",
  "PaleGreen4",
  "red", "PaleGreen4",  
  "red", "PaleGreen4", 
  "Goldenrod1","MediumOrchid4", "red"
)
edges <- paste0("'", graph$from, "'", " -> ", "'", graph$to, "'",
  "[minlen=", graph$min_len,
  ",fontsize=", 10,
  ",color=", graph$col,
  ",xlabel=", paste("\"", graph$trans),
  "\"]\n",
  collapse = ""
)
grViz(
  paste(
    "
digraph {
  {
    graph[overlap=false];
    rank=same;
    node [shape=", "egg", ", fontsize=", 12, "];",
    nodes, "
  }",
    "ordering=out
  x [style=invis]
  x -> {", nodes, "} [style=invis]", edges,
    "labelloc=\"t\";
  label=\"", title, "\"
}"
  )
) 

3.4.3 Ejemplo de un ciclo de vida incompleto (y biologicamente erroneos)

La importancia de este capitulo es reconocer la diferencia entre la historia de vida real de un organismo biológico versus lo que uno puede recolectar en el campo. En las orquídeas en general, dos áreas de investigación y muestreo son un reto (entre otros), la capacidad de seguir las semillas en el campo, y la capacidad de determinar si un sitio es adecuado germina o no. En el segundo paso incluye la presencia de las micorrhizas para germinación. Estas etapas del ciclo de vida de la orquídea resulta ser un componente de mucha incertidumbre y por consecuencia limite los análisis y interpretaciones evolutivas y de conservaciones.

Pero eso no son los únicos problemas. La recolección de datos en el campo puede ser irreal dentro de un contexto de historia de vida general y la matemática que le corresponde. Aquí vemos un ejemplo de lo siguiente. Para mucho más detalles ver el capitulo “Impacto de datos sin sentidos”. En la siguiente figura aparece tres errores comunes cuando se recolectan datos de la historia de vida de una especie. El primero es que no hay mortandad en una de las etapas (los juveniles), y el otro es que todos los individuos se mueren (las plántulas) o se quedan en la misma etapa (los adultos), resultando en un ciclo de vida donde no es posible pasar de una etapa a otra. Estos errores ocurren típicamente cuando el tamaño de muestra es pequeña o la probabilidad de transiciones es rara (por ejemplos los arboles grandes no fallecen). Nota que no hay flecha que va de plántulas a otros estados. Esos son tres errores típicos que se enfrenta cuando se usa análisis de dinámica poblacional en especies con transiciones poco comunes.

3.5 Ejemplo de un diagrama de un ciclo de vida usando el paquete ggplot

Nota aquí podemos usar otro paquete de R (Rage). La diferencia es que no se puede cambiar los colores de las lineas y los nodos. Es una opción más sencilla para crear diagramas de ciclo de vida. Y practico para publicaciones donde no se necesita cambiar los colores de las lineas y los nodos.

library(Rage)
plot_life_cycle(matA, stages=etapas, fontsize = 0)

3.6 Code for color coding figure

http://rich-iannone.github.io/DiagrammeR/

Revision: Sept 14, 2024

References

Coates, Fiona, Ian D Lunt, and Raymond L Tremblay. 2006. “Effects of Disturbance on Population Dynamics of the Threatened Orchid Prasophyllum correctum DL Jones and Implications for Grassland Management in South-Eastern Australia.” Biological Conservation 129 (1): 59–69.

Hernández-Apolinar, Mariana. 1992. “Dinámica Poblacional de Laelia speciosa (HBK) Schltr. (Orchidaceae).” Bachelor Thesis. Faculdad de Ciencias, UNAM. Master’s thesis, Mexico City, Mexico.

Jacquemyn, Hans, Rein Brys, and Eelke Jongejans. 2010. “Seed Limitation Restricts Population Growth in Shaded Populations of a Perennial Woodland Orchid.” Ecology 91 (1): 119–29.

Jäkäläniemi, Anne, Elizabeth E Crone, Paavo Närhi, and Juha Tuomi. 2011. “Orchids Do Not Pay Costs at Emergence for Prolonged Dormancy.” Ecology 92 (7): 1538–43.

Raventós, José, Alfredo Garcı́a-González, Frander B Riverón-Giró, and Anne Damon. 2018. “Comparison of Transient and Asymptotic Perturbation Analyses of Three Epiphytic Orchid Species Growing in Coffee Plantations in Mexico: Effect on Conservation Decisions.” Plant Ecology & Diversity 11 (2): 133–45.

Shefferson, Richard P, Robert J Warren, and H Ronald Pulliam. 2014. “Life-History Costs Make Perfect Sprouting Maladaptive in Two Herbaceous Perennials.” Journal of Ecology 102 (5): 1318–28.

Waite, S, and MJ Hutchings. 1991. “The Effects of Different Management Regimes on the Population Dynamics of Ophrys sphegodes: Analysis and Description Using Matrix Models.” Population Ecology of Terrestrial Orchids. SPB Acad. Publ. Bv, The Hague, 161–75.